Operaen åbner i skoven nær dragen Fafners hule. Siegfried, søn af Siegmund og Sieglinde, er blevet opdraget af dværgen Mime, som planlægger at bruge ham til at dræbe Fafner og gøre krav på ringen til sig selv. Siegfried smeder et nyt sværd, Nothung, og tager af sted for at finde dragen.
Efter en lang og vanskelig rejse når Siegfried frem til Fafners hule. Han narrer dragen til at afsløre dens svage punkt og dræber den derefter. Da han drikker Fafners blod, får han evnen til at forstå fuglenes sprog. Fuglene fortæller ham om valkyrien Brünnhilde, der sover på en sten omgivet af ild.
Siegfried rejser til toppen af bjerget og vækker Brünnhilde med et kys. De to forelsker sig, og Siegfried lover at beskytte hende. Deres lykke er dog kortvarig. Den onde gud Alberich, der skabte ringen, har set Siegfried og Brünnhilde. Han planlægger at bruge Siegfried til at hævne sig på guderne.
Alberich forklæder sig som pilgrim og møder Siegfried. Han fortæller Siegfried, at Brünnhilde er ham utro, og at hun planlægger at forråde ham. Siegfried er knust, og han forlader Brünnhilde. Alberich dukker så op for Brünnhilde og fortæller hende, at Siegfried vil slå hende ihjel. Brünnhilde er knust, og hun falder fortvivlet i søvn.
Siegfried vender tilbage til Mime, som fortæller ham, at han har forgiftet Brünnhildes drink. Siegfried er forfærdet, og han skynder sig tilbage til Brünnhildes klippe. Han finder hende sovende og drikker selv den forgiftede drik. Brünnhilde vågner og finder Siegfried døende. Hun bliver overvældet af sorg, og hun dør af et knust hjerte.
Guderne samles på Valhalla, gudernes hjem. De ser på, mens ilden fra Brünnhildes ligbål fortærer Walhalla. Verden er ødelagt, og guderne er magtesløse.