Filmen begynder i 1970'erne, da Steve Jobs og Steve Wozniak arbejder ud af Jobs forældres garage og udvikler Apple I-computeren. Jobs er vist som en visionær og perfektionist, mens Wozniak er skildret som det tekniske geni bag deres kreationer.
I mellemtiden er Bill Gates en frafaldsmand fra Harvard, som sammen med sin barndomsven Paul Allen danner Microsoft i 1975. Gates portrætteres som en skarpsindig forretningsmand med et intenst ønske om at få succes.
Efterhånden som Apple og Microsoft vokser, intensiveres rivaliseringen mellem Jobs og Gates. Jobs er fast besluttet på at skabe en revolutionerende brugervenlig computer, mens Gates fokuserer på at lave software, der kan køre på enhver hardwareplatform.
Filmen fortæller om lanceringen af Apples Macintosh i 1984, udviklingen af Microsoft Windows og fremkomsten af grafiske brugergrænseflader (GUI'er). Det inkluderer også dramatiseringer af nøglebegivenheder såsom det berømte "Homebrew Computer Club"-møde, hvor Jobs første gang demonstrerer Apple I, "Lisa"-projektet og de juridiske kampe mellem Apple og Microsoft om intellektuelle ejendomsrettigheder.
Gennem hele filmen fører Jobs' besættelse af perfektion og hans kompromisløse holdning ofte til konflikter med hans kolleger og medarbejdere. Gates på den anden side er vist som en mere pragmatisk og kalkulerende leder, der er villig til at indgå kompromiser for at nå sine mål.
"Pirates of Silicon Valley" giver et indsigtsfuldt kig ind i teknologiindustriens tidlige dage og viser den passion, ambition og rivalisering, der formede udviklingen af personlige computere og software. Filmen fremhæver bidragene fra Jobs, Gates og andre visionære, der revolutionerede den digitale tidsalder.